Tolkien was van 1925 tot 1945 professor Angelsaksisch aan de Universiteit van Oxford en van 1945 tot 1959 professor Engelse Taal en Literatuur aan het Merton College. Hij was een goede vriend van C.S. Lewis, met wie hij samen lid was van de informele literaire discussiegroep The Inklings. Op 28 maart 1972 werd Tolkien door koningin Elizabeth II verheven tot Commander of the Order of the British Empire.
Na Tolkiens dood publiceerde zijn zoon Christopher diverse werken van zijn vader samen met exclusieve notities en andere teksten. Zo verscheen in 1977 De Silmarillion, waaraan Tolkien het grootste deel van zijn leven had gewerkt. Dit, samen met De Hobbit en In de Ban van de Ring, vormen een geheel met verhalen, gedichten, fictieve geschiedenissen, verzonnen talen en literaire essays over de wereld Arda en het continent Midden-aarde. Tussen 1951 en 1955 gebruikte Tolkien de term legendarium om het grootste gedeelte van zijn schrijfsels aan te duiden.
Hoewel vele auteurs fantasy hadden gepubliceerd voor Tolkien, leidde het succes van De Hobbit en In de Ban van de Ring tot een opleving van het genre. Dit zorgde ervoor dat Tolkien de 'vader' van de moderne fantastische literatuur werd - of, meer concreet, van het subgenre High Fantasy. In 2008 plaatste The Times hem op de zesde plaats van De 50 grootste Britse schrijvers sinds 1945 en in 2009 stond hij op de vijfde plaats van best verdienende overledenen.